El viaje de Suzume, la protagonista de 17 años, comienza en un tranquilo pueblo de Kyushu, situado al suroeste de Japón. Allí, se encuentra a un joven que le dice: «Estoy buscando una puerta». Lo que Suzume encuentra es solo una puerta desgastada que se mantiene en pie en medio de las ruinas, como si estuviera a salvo de cualquier catástrofe. Atraída por su poder, Suzume agarra el pomo… Y comienzan a abrirse una puerta tras otra por todo Japón, desatando la destrucción sobre cualquiera que esté cerca. Suzume debe cerrar estos portales para evitar que el desastre sea aún mayor.